Nach dem Brand der Heiligengeistkirche im Jahre 1535 hatte man sich entschlossen, das dortige Bürgerspital an einem anderen Platz zu errichten.

1573 wurde der Bau in Auftrag gegeben und 1581 begonnen. Am 28. April 1591 wurde die Kirche eröffnet, welche als evangelisches Bethaus genutzt werden sollte.

Der Bau ist vor allem dadurch bedeutsam, als es sich dabei um die vermutlich älteste Wandpfeilerkirche Österreichs handelt.

Im Zuge der Gegenreformation wurde 1600 die Kirche geschlossen und 1604 den Jesuiten übergeben, welche kurz darauf begannen den Bau dem barocken Stil anzupassen und die Kirche bis zur Auflösung des Ordens 1773 betreuten.

Im Jahre 1787 wurde das Bauwerk zur Kathedrale des Bistums Gurk erhoben.

Den Großteil der heutigen Innenausstattung verdankt der Bau den Wiederherstellungsarbeiten nach einem Brand im Jahre 1723. Der Innenraum zeigt sich hell und weitläufig und ist mit wunderschönen Fresken und Stuckarbeiten verziert.