Bereits im 12. Jahrhundert bestand nachweislich eine Pfarre in Radkersburg, welche aber in einem anderen heute nicht mehr vorhandenen Bau im Bereich der Burg Oberradkersburg ansässig war.
Dieser alte Bau, als Rupertskirche bezeichnet, wurde 1480 von den Ungarn beschädigt und nicht mehr instandgesetzt. 1545 erfolgte die endgültige Abtragung.
Der heutige Bau entstand im Zuge der Stadtgründung in der zweiten Hälfte des 13. Jahrhunderts, wobei die erste urkundliche Erwähnung erst 1402 stattfand. Nachgewiesen ist, dass die ältesten Teile bereits aus dem 14. Jahrhundert stammen.
1504 wurde der Bau bei einem Großbrand schwer in Mitleidenschaft gezogen. Im Zuge des Wiederaufbaus entstand das heutige prächtige Hauptportal.
Im Jahre 1906 wurde der alte wurmstichige Altar durch den heutigen neugotischen Hochaltar ersetzt. Die restliche spätbarocke Inneneinrichtung stammt aus dem 18. Jahrhundert.
